Resumen

Arnal E, Chávez A, Ramos F. 2003. Parasitoides registrados en moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae) colectados en Venezuela durante el período 1991-2000. Entomotropica 18(3):183-191.

En el proceso de reconocimiento de moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae), realizado en diferentes plantas de Venezuela, se observaron ninfas con apariencia de estar parasitadas. Estas fueron aisladas en microviales hasta la emergencia de los parasitoides adultos. Luego fueron montados en medio Hoyer, identificados y preservados en láminas. Los insectos fueron depositados en el Museo del INIA-CENIAP en Maracay, Estado Aragua, Venezuela. Se determinaron diferentes Hymenoptera parasitoides pertenecientes a los géneros: Amitus (Platygastridae), Dirphys, Encarsia, Encarsiella, Eretmocerus (Aphelinidae) Entedononecremus (Eulophidae), Signiphora (Signiphoridae), Metaphycus y otro género de Encyrtidae no determinado. Se presentan registros que incluyen: Moscas blancas parasitadas, sus plantas hospederas, colectores , localidades y fechas.

Palabras clave adicionales: Enemigos naturales, hospederos, plantas hospederas, parasitismo.

Introducción

En Venezuela se cuenta con muy poca información publicada (Boscán et al. 1979; Chávez 1992 ) sobre parasitoides de moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae). Estos parasitoides son recursos biológicos que contribuyen a disminuir las poblaciones de moscas blancas y son particularmente importantes cuando actúan sobre especies que han afectado los cultivos en diferentes lugares del mundo, principalmente en áreas tropicales y subtropicales. Destacándose entre éstas, especies del complejo Bemisia. Para superar esta deficiencia y con el propósito de contribuir al conocimiento de estos insectos en el país, se dió inicio a una colección de parasitoides, encontrados atacando los estados ninfales y pupas de moscas blancas, en diferentes plantas de Venezuela (Arnal 1985; Arnal et al.1993a; Arnal et al. 1993b; Arnal y Ramos 2000a; Arnal y Ramos 2000b).

El conocimiento de los enemigos naturales de las moscas blancas en Venezuela y en particular de los parasitoides más eficientes, representan un valioso aporte en programas de Manejo Integrado de moscas blancas.

Materiales y Métodos

Durante el período 1991-2000 se colectaron en campo muestras de plantas con colonias de moscas blancas, las cuales fueron procesadas en el laboratorio a una temperatura promedio de 25⁰C y una humedad relativa de 60%. Las ninfas con apariencia de estar parasitadas se aislaron, recortando el pedazo de hoja en la cual se encontraban y se introdujeron en microviales cerrados con pequeños tapones de algodón. Los adultos de los parasitoides emergidos fueron montados en láminas portaobjeto, usando Hoyer como medio de montaje . En la mayoría de los casos junto al parasitoide se incluyó la caja puparia de la cual emergió debido a que ésta aporta caracteres adicionales que ayudan en el proceso de identificación de algunas especies. Los insectos montados se conservan en el Museo Entomológico del INIA-CENIAP, en Maracay, Edo. Aragua, Venezuela. Los parasitoides fueron identificados utilizando claves taxonómicas para género y especie (Chávez 1992; Chávez 1996; Polaszek et al. 1992; Polaszek y Hayat 1992; LaSalle y Schauff 1994; De Santis 1948a ; De Santis 1948b; Hayat 1989) y por comparación con ejemplares conservados en el Museo de Entomología "José M. Osorio" de la Universidad Centro Occidental Lisandro Alvarado, Núcleo Tarabana, Cabudare Edo. Lara, Venezuela. Las moscas blancas y plantas hospederas fueron determinadas respectivamente por: Louise M. Russell, Sueo Nakahara y Andrew Jensen adscritos al Departamento de Agricultura de los Estados Unidos); profesores del Instituto de Botánica Agrícola, Facultad de Agronomía, Universidad Central de Venezuela. (Arnal et al. 1993a; Arnal et al. 1993b; Arnal y Ramos 2000a; Arnal y Ramos 2000b) .

Resultados y Discusión

En total fueron procesados 105 registros de parasitismo, determinándose: 18 especies de parasitoides, cinco hasta género y dos hasta familia los cuales se encontraron asociados con diferentes especies de moscas blancas pertenecientes a once géneros y con 51 plantas clasificadas en varias familias botánicas.

En el Cuadro 1 se presenta una lista de los parasitoides determinados. Pertenecen al Orden Hymenoptera y están relacionados con la mosca blanca de la cual emergieron, sus plantas hospederas, colectores, lugares y fechas de colecta. Incluye información sobre: Amitus hesperidum (Platygastridae); Dirphys larensis, 13 especies de Encarsia, Encarsiella aleurodici, Encarsiella spp., Eretmocerus californicus y E. sp. (Aphelinidae); Entedononecremus sp. (Eulophidae); Signiphora aleyrodis y otro Signiphoridae; Metaphycus sp. y otro Encyrtidae no determinado.

Se registraron cuatro citas de A. hesperidum en tres géneros de moscas blancas; en Trialeurodes vaporariorum se determinó parasitismo hasta un 80%, en Bailadores Edo. Mérida y el Jarillo Edo. Miranda. Según Flanders (1969) esta especie se encuentra en varios continentes y se desarrolla en forma gregaria en ninfas hembras de moscas blancas, emergiendo dos parásitos adultos en el 60% de los casos, mientras que en ninfas machos el parasitismo es solitario. En Venezuela es necesario investigar al respecto.

Polaszek y Hayat (1992) hicieron una revisión de los géneros Dirphys y Encarsiella a nivel mundial e incluyen en el género Dirphys cuatro especies, de las cuales tres son descritas como nuevas. En Venezuela Chávez (1996) describió una nueva especie, Dirphys larensis, observada como endoparásito gregario de Aleurodicus pulvinatus. En este trabajo se presentan tres registros de D. larensis.

Con respecto al género Encarsia; Viggiani y Mazzone (1979) refieren que este género contiene cerca de 150 especies de parasitoides cuyas hembras se desarrollan en Diaspididae y Aleyrodidae. Polaszek et al. (1992) publican una guía que incluye 28 especies de Encarsia que atacan a B. tabaci; de éstas se citan nueve en este trabajo: E. desantisi, E. formosa, E. inaron, E. luteola, E. nigricephala, E. pergandiella, E. quaintancei, E. strenua y E. transvena.

E. inaron (=partenopea) ha sido utilizado en California exitosamente para el control biológico de Siphoninus phillyreae, la cual ataca plantas pertenecientes a nueve familias botánicas (Bellows et al.1992). Mientras que en Venezuela sólo se ha encontrado atacando plantas de granada y sus poblaciones fueron afectadas por enemigos naturales, destacándose E. inaron ( Arnal y Ramos 2000b).

En altas poblaciones de moscas blancas del género Bemisia, que atacaban 11 plantas cultivadas y 11 malezas, se determinaron nueve parasitoides, de los cuales seis son Encarsia : E. formosa, E. híspida, E. luteola, E. nigricephala, E. pergandiella y E. transvena; además Amitus hesperidum, Eretmocerus californicus y Eretmocerus sp.

Se determinaron los parasitoides nativos: Dirphys larensis, Encarsia cubensis, Encarsia quaintancei, Metaphycus sp. y un Signiphoridae atacando Aleurothrixus floccosus. DeBach y Rose (1976) presentan información sobre el control biológico de Aleurothrixus floccosus en cítricos con parasitoides importados de los géneros Amitus, Eretmocerus y Encarsia. También en Venezuela se importó el parasitoide Encarsia opulenta para el control biológico de la mosca prieta de los cítricos Aleurocanthus woglumi (Boscán de M. et al. 1979), lográndose un control tan eficiente, que en la actualidad es muy difícil encontrar colonias de este insecto plaga.

El género Encarsiella se cita por primera vez para Venezuela con ocho registros. Este género fue revisado junto a Dirphys por Polaszek y Hayat (1992).

Figura 1. Adultos de parasitoides de moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae) de Venezuela. a. Amitus hesperidum, b. Dirphys sp., c. Encarsia nr. brasiliensis, d. Encarsia nr. desantisi, e. Encarsia formosa, f. Encarsia hispida , g. Encarsia hispida , h. Encarsia inaron , i. Encarsia inaron , j. Encarsia gr. "Luteola ", k. Encarsia meritoria, l. Encarsia nigricephala, ll. Encarsia pergandiella, m. Encarsia portorricensis, n. Encarsia quaintancei, ñ. Encarsia strenua, o. Encarsia transvena, p. Encarsia variegata, q. Encarsiella aleurodici, r. Encarsiella sp. 1, s. Encarsiella sp. 2, t. Encyrtidae, u. Entedononecremus, v. Eretmocerus sp. , w. Eretmocerus sp. , x. Signiphora aleyrodis, y. Signiphoridae.

Cuadro 1. Parasitoides de moscas blancas encontrados durante el período1991-2000 en diferentes plantas y localidades de Venezuela.

Parasitoides	Moscas blancas parasitadas	Plantas hospederas	Colector (es)	Lugar	Fecha
Amitus hesperidum Silvestri	Bemisia sp.	Ruellia tuberosa	F. Ramos	Maracay Edo. Aragua	12-iv-1994
	Trialeurodes vaporariorum	Phaseolus vulgaris (Vainita)	E. Arnal F. Ramos	Bailadores Edo. Mérida	2-vi-1998
		Psidium guajava	F. Ramos E. Arnal	El Jarillo Edo. Miranda	3-xii-1998
	Parabemisia myricae	Cítricos	H. Chávez	Edo. Lara
Dirphys larensis Chávez	Aleurodicus pulvinatus	Hura crepitans	A. Chávez	Cabudare Edo. Lara	1994
	Aleurothrixus floccosus	Psidium guajava	V. Tellechea	Cagua Edo. Aragua	1994
	Aleurodicus sp.	Conocarpus erectus	E. Arnal E. Soto	Tocuyo de la Costa  Edo. Falcón	5-iv-2000
Encarsia cercano a brasiliensis (Hempel)	Siphoninus phillyreae	Punica granatum	A .Rondón	Maracay Edo. Aragua	8- v-1994
			E. Sandoval	Maracay Edo. Aragua	4-vii-1994
			G. Hung	Maracay Edo. Aragua	10-v-1994
	Aleurothrixus sp.	Psidium guajava	V. Tellechea	Cagua Edo. Aragua	27-ix-1994
Encarsia cercano a desantisi Viggiani	Indeterminada	Strelitzia reginae	E. Debrot	Caracas, D.F.	I- 1999
	Ceraleurodicus sp.	Loranthaceae	F. Godoy	Mpo. Mariño Edo. Aragua	16–iv-1999
Encarsia cubensis Gahan	Aleurothrixus floccosus	Citrus sinensis	H. Chávez	Nirgua Edo. Yaracuy	18-vi-1991
Encarsia formosa Gahan	Bemisia tabaci	Euphorbia sp.	A. Chávez	Caracas Dtto. Federal	V- 1992
	Trialeurodes sp.	Indeterminada	F. Centeno	Gavante Mpo. Tovar	9-ix-1999
Encarsia hispida De Santis	Siphoninus phillyreae	Punica granatum	F. Ramos	La Victoria Edo. Aragua	16-iv-1994
	Bemisia tabaci	Euphorbia spp.	C. Pereira	Cabudare Edo. Lara	vii- 1995
		Citrullus vulgaris	E. Arnal F. Ramos	Boca del Tocuyo Edo. Falcón	26-x-1995
	Aleurodicus sp.	Conocarpus erectus	E. Arnal E. Soto	Tocuyo de la Costa Edo. Falcón	5- iv- 2000
	Aleuroglandulus sp.	Xanthosoma sagittifolium	E. Arnal F. Ramos	Peñón de Gavante Mpo. Tovar	27-iv-1999
	Aleurothrixussp.	Eugenia uniflora	F. Godoy B. Salas	Chivacoa Edo. Yaracuy	24-ix-1999
Encarsia inaron (Walker)	Siphoninus phillyreae	Punica granatum	F. Ramos	La Victoria Edo. Aragua	17-v-1995
			P. Morales R. Romero	Paraguaná Edo. Falcón	6-viii-1996
			G. Durán	Barquisimeto Edo. Lara	xii-1995
Encarsia luteola Howard	Siphoninus phillyreae	Punica granatum	F. Ramos	La Victoria, Edo. Aragua	17-v-1995
	Bemisia tabaci	Euphorbia sp.	A. Chávez	Caracas Dtto. Federal	v-1992

Continuación Cuadro 1. Parasitoides de moscas blancas encontrados durante el período1991-2000 en diferentes plantas y localidades
de Venezuela.

Parasitoides	Moscas blancas parasitadas	Plantas hospederas	Colector (es)	Lugar	Fecha
Encarsia sp. grupo “Luteola”	Aleuronudus sp.	Passiflora tuberosa	W. Pacheco D. Pérez E. Mazzani	La Sierra de San Luis Edo. Falcón	29-xi-1996
Encarsia meritoria Gahan	Aleuronudus sp.	Passiflora cf. tuberosa	W. Pacheco D. Pérez E. Mazzani	Sierra San Luis Edo. Falcón	29-xi-1996
		Passiflora edulis	F. Ramos	Suata, La Victoria Edo. Aragua	8-vi- 1997
	Aleurothrixus sp.	Guaiacum officinale	R. Navas	Maracay Edo. Aragua	30-v-1994
	Aleurodicus sp.	Conocarpus erectus	E. Arnal E. Soto	Tocuyo de la Costa Edo. Falcón	5- iv- 2000
	Aleuroglandulus sp.	Xanthosoma sagittifolium	E. Arnal	Mpo. Tovar Edo. Aragua.	9-x-1998
		Araceae	E. Arnal F. Ramos A. Aponte	Mpo. Tovar Edo. Aragua.	3-xii-1998
Encarsia nigricephala Dozier	Bemisia sp.	Wissadula periplocifolia	B. Linares	Casa Blanca. Edo. Aragua	11-xi-1993
		Gossypium hirsutum	F. Ramos E. Arnal	Maracay Edo. Aragua	22-iv-1993
		Glycine max	F. Ramos A. Medina	Santa Cruz Edo. Aragua	15-iv-1991
		Hibiscus sp.	F. Centeno	Colonia Tovar Edo. Aragua	9-ix-1999
		Phaseolus vulgaris	F. Díaz	Quibor Edo. Lara	17-vi-1991
		Euphorbia spp.	R. Briceño	Cabudare Edo. Lara	vii-1991
	Trialeurodes sp.	Hibiscus sp.	F. Centeno	Colonia Tovar Edo. Aragua	9-ix-1999
		Indeterminada	F. Centeno	Colonia Tovar Edo. Aragua	9-ix-1999
		E. pulcherrima	F. Centeno	Colonia Tovar Edo. Aragua	9-ix-1999
Encarsia pergandiella Howard	Bemisia sp.	Sesamum indicum	M. García	San Carlos Edo. Cojedes	18-iii-1991
		Glycine max	F. Ramos A. Medina	Santa Cruz Edo. Aragua	15-iv-1991
		Citrullus vulgaris	E. Arnal F. Ramos	Boca de Tocuyo Edo. Falcón	26-x- 1995
	Trialeurodes vaporariorum	Phaseolus vulgaris (Vainita)	E. Arnal F. Ramos	Bailadores Edo. Mérida	2-vi-1998
	Indeterminada	Euphorbia sp.	A. Chávez	El Pedregal, Barquisimeto Edo Lara	v- 1992

Continuación Cuadro 1. Parasitoides de moscas blancas encontrados durante el período1991-2000 en diferentes plantas y localidades
de Venezuela.

Parasitoides	Moscas blancas parasitadas	Plantas hospederas	Colector (es)		Lugar	Fecha
Encarsia quaintancei Howard	A. floccosus	Psidium guajava	V. Tellechea		Cagua Edo. Aragua	27-ix-1994
Encarsia strenua (Silvestri)	Dialeurodes sp.	Citrus sinensis	M. Arnal		Maracay Edo. Aragua	23-xii-1997
	Dialeurodes citrifolii	Citrus sinensis	A. Chávez		Barquisimeto Edo. Lara	vi- 1993
	Dialeurodicus sp.	Persea americana	A. Chávez		Barquisimeto Edo Lara	xi- 1994
Encarsia transvena (Timberlake) (*)	Bemisia sp.	Rosa sp.	F. Ramos		Suata La Victoria Edo. Aragua	24-iii-1996
		Micromeria brownei	F. Ramos		Suata La Victoria Edo. Aragua	27-iv-1998
		Euphorbia pulcherrima	E. Debrot		Nirgua Edo. Yaracuy	4-viii- 1998
		Desmodium sp.	P. Morales R. Romero		Paraguaná Edo. Falcón	6-viii-1996
		Lycopersicon esculentum	E. Arnal F. Ramos		San Francisco de Cara Edo Aragua.	26-iii-1998
		Euphorbia spp.	A. Chávez		Barquisimeto Edo. Lara	xi-1992
		Indeterminada	E. Sandoval		Maracay Edo. Aragua	19-ix-1995
		Tabebuia chrysantha	F. Ramos V. Tellechea		Maracay Edo. Aragua	1-x-1998
Encarsia variegata Howard	Paraleyrodes sp.	Citrus limon	E. Arnal		La Morita, Edo. Aragua	7-xii-1995
Encarsia sp grupo “Strenua”	Aleuroglandulus malangae	Cassia siamea	F. Ramos		Maracay Edo. Aragua	7-iv-1998
Encarsiella aleurodici (Girault)	Aleurodicus sp.	Cocos nucifera	E. Soto		Irapa Edo. Sucre	4-xii-1998
Encarsiella spp.	Aleuronudus sp.	Passiflora edulis	F. Ramos		Suata, LaVictoria Edo. Aragua	27-iii-1997
	Aleurodicus dispersus	Dicliptera vahliana	E. Arnal		Pitota Edo. Sucre	22-v-1997
	Indeterminada	Musa sp.(AAB)	A.Ordosgoitti		Paraparal Edo. Aragua	9-x-1997
	Aleurodicus sp.	Cocos nucifera	E. Soto		Irapa Edo. Sucre	4-xii-1998
Encarsiella spp.	Indeterminada	Musa sp.(ABB)	V. Tellechea	Cagua Edo Aragua		1-ii-1999
	Aleurodicus pulvinatus	Hura crepitans	F. Díaz	Cabudare Edo. Lara
	Aleurodicus sp.	Conocarpus erectus	E. Arnal E. Soto	Tocuyo de la Costa Edo. Falcón		5-iv-2000

Continuación Cuadro 1. Parasitoides de moscas blancas encontrados durante el período1991-2000 en diferentes plantas y localidades
de Venezuela.

Parasitoides	Moscas blancas parasitadas	Plantas hospederas	Colector (es)	Lugar	Fecha
Encyrtidae	Trialeurodes vaporariorum	L. esculentum	E. Arnal F. Ramos	Bailadores Edo. Mérida	2-vi-1998
Entedononecremus sp.	Aleurodicus capiangae	Ficus cf. richteri	F. Ramos E. Arnal	Colonia Tovar Edo. Aragua	10-vi-1998
Eretmocerus californicus Howard	Bemisia sp.	Glycine max	F. Ramos A. Medina	Santa Cruz Edo. Aragua	15-iv-1991
Eretmocerus sp.	Bemisia sp.	Sesamum indicum	M. García	San Carlos Edo Cojedes	18-iii-1991
		L. esculentum	A. Olivares	Quibor Edo. Lara	30-x-1991
			E. Arnal F. Ramos	San Francisco de Cara Edo. Aragua	11-iv-1997
		Cucumis melo	E. Arnal E. Soto	Boca del Tocuyo Edo. Falcón	18-x-1995
			E. Arnal F. Ramos	Boca del Tocuyo Edo. Falcón	26-x-1995
		Citrullus vulgaris	E. Arnal F. Ramos	Boca del Tocuyo Edo. Falcón	26-x-1995
		Euphorbia hyssopifolia	E. Arnal F. Ramos	San Francisco de Cara Edo. Aragua	21-iii-1996
		Momordica charantia	E. Arnal F. Ramos	San Francisco de Cara Edo. Aragua	17-iv-1997
		Fleurya aestuans	E. Arnal F. Ramos	San Francisco de Cara Edo. Aragua	2-v-1997
	Bemisia tabaci	Sesamum indicum	D. Montilla	Turen Edo. Portuguesa	iii-1993
		Glycine max	F. Ramos A. Medina	Santa Cruz Edo. Aragua	15-iv-1991
	Aleurothrixus sp	Psidium guajava	V. Tellechea	Cagua Edo. Aragua	27-ix-1994
	Dialeurodes sp	Citrus limon	E. Arnal	Maracay Edo. Aragua	10-viii-1998
Metaphycus sp.	Aleurothrixus floccosus	Psidium guajava	R. Tovar	Maracay Edo. Aragua	12v-1991
	Dialeurodes (= Gigaleurodes) sp.	Tabebuia rosea	M. Cermeli	Maracay Edo. Aragua.	6-ii-1995

Continuación Cuadro 1. Parasitoides de moscas blancas encontrados durante el período1991-2000 en diferentes plantas y localidades
de Venezuela.

Parasitoides	Moscas blancas parasitadas	Plantas hospederas	Colector (es)	Lugar	Fecha
Signiphora aleyrodis Ashmead	Bemisia sp.	?	F. Ramos M. Plaza	Maracay Edo. Aragua	23-viii-1994
		Desmodium sp.	F. Ramos E. Arnal	San Francisco de Cara Edo. Aragua	24-v-1996
		L. esculentum	E. Arnal F. Ramos	San Francisco de Cara Edo. Aragua	8-iv-1998
			F. Ramos E. Arnal	Maracay Edo. Aragua	23-iv-1997
	Indeterminada	Bursera simaruba	F. Ramos R. Romero	Maracay Edo. Aragua.	18-viii-1995
	Bemisia tabaci	E. hyssopifolia	F. Bennet	El Taque Edo. Lara	24-iv-1991
Signiphoridae	Indeterminada	Citrus aurantifolia	E. Arnal	Maracay Edo. Aragua	18-v-1998
	Aleurothrixus sp.	Psidium guajava	E. Arnal E. Soto	Tocuyo de la Costa Edo. Falcón	21-v-1998
		Citrus reticulata	E. Arnal F. Ramos	Bailadores Edo. Mérida	2-vi-1998
		Citrus aurantifolia	E. Arnal	Maracay Edo. Aragua	18-v-1995
		Citrus sinensis	C. García	Maracay Edo. Aragua	28-ix-1998
	A. floccosus	Citrus sinensis	A. Chávez	Barquisimeto Edo. Lara	ii-1993
	Aleurothrixus sp.	Canna sp.	M. Cermeli	Cagua Edo. Aragua	9-ix-1997

(*) Es sinonimia de Encarsia sophia (Girault and Dodd) según Evans y Serra, 2002.

No es frecuente el parasitismo de Encyrtidae en mosca blanca. Sin embargo, se registró el género Metaphycus parasitando A. floccosus y Dialeurodes sp., y otro Encyrtidae no identificado parasitando a T. vaporariorum. Mound y Halsey (1978) citan cuatro géneros de Encyrtidae parasitando moscas blancas, uno de ellos en T. vaporariorum.

Se registraron 12 citas de parasitoides del género Eretmocerus, la mayoría de ellas en moscas blancas del género Bemisia; también son citadas varias especies de Eretmocerus en Bemisia en República Dominicana (Alvarez et al. 1992) y Cuba (Ministerio de la Agricultura 1990) y en otras moscas blancas de América Central y Colombia (Caballero1992).

Se determinaron diez registros de Signiphoridae relacionados con moscas blancas del género Bemisia y Aleurothrixus, hay especies de esta familia que actúan como parasitoides primarios, sin embargo la mayoría son hiperparásitos. Por lo tanto es necesario profundizar las investigaciones para esclarecer la biología de estos insectos en Venezuela. Según DeBach (1970), Signiphora, conjuntamente a Encarsia, Eretmocerus, Amitus y Cales son parasitoides de A. floccosus en varios países de Sur América.

Algunas de las especies de parasitoides de Venezuela coinciden con las determinadas por López-Avila et al. 2001, al realizar un reconocimiento e identificación de enemigos naturales de moscas blancas en Colombia y Ecuador: Encarsia nigricephala, E. pergandiella, E. formosa, E. hispida, E. strenua, Eretmocerus californicus y Metaphycus sp.

En la Figura 1 se presenta ilustración de la mayoría de los parasitoides encontrados.

Referencias

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