Raúl Ramírez1, Oscar Domínguez1, Eleodoro Inciarte1, María Burgos2
1Departamento Fitosanitario, Instituto de Investigaciones Agronómicas, Unidad Técnica Fitosanitaria, Museo de Artrópodos de la Universidad del Zulia (MALUZ), Facultad de Agronomía, Maracaibo, Zulia, 4005, Venezuela. Teléfono: (0261) 7597121 - 7597120.Recibido: 20-ii-2002
Aceptado: 08-i-2004
Correcciones devueltas por el autor: 06-i-2004
Ramírez R, Domínguez O, Inciarte E, Burgos M. 2003. Parasitoides de Antichloris viridisDruce, 1884 (Lepidoptera: Arctiidae) defoliador del cultivo plátano (MusaAAB, sub-grupo plátano cv. Hartón) en la zona sur y este del lago de Maracaibo, Venezuela. Entomotropica 18(3):169-175.
Huevos, larvas y pupas de Antichloris viridisDruce, fueron colectados de plátano (MusaAAB, sub-grupo plátano cv. Hartón), en los municipios Francisco Javier Pulgar, Colón y Baralt, en el Estado Zulia, Venezuela desde mayo 1999 hasta noviembre 2002. Se recuperaron cinco especies de parasitoides himenópteros, representando a tres familias: Braconidae (Microgastrinae); Scelionidae (Telenomussp.) y Chalcididae [Brachymeria mnestor (Walker, 1841), Conura immaculata (Cresson 1865) y Conura sp.]. La tasa promedio de parasitismo por año fue de 17,06% en 1999; 17,53% en el 2000; 7,14 % en el 2001 y 35,9% en el 2002, basada en 376 huevos, larvas y pupas colectadas. La tasa más alta de parasitismo fue representada por B. mnestor (Walker) con un 100% en 3 colectas de 39, en los municipios Francisco Javier Pulgar y Baralt. El siguiente porcentaje más alto, fue 87,5% para la especie Telenomus sp. en una colecta de 39, en el municipio Baralt. La especie distribuída más ampliamente fue B. mnestor (Walker), ya que se recuperó en 14 colectas de un total de 39 realizadas en los tres municipios. Microgastrinae se colectó en los municipios Francisco Javier Pulgar y Baralt sólo en 4 colectas. La diversidad más grande de parasitoides y porcentajes más altos de parasitismo ocurrió en Francisco Javier Pulgar y Baralt y pueden estar relacionados con la presencia constante de larvas y pupas de A. viridisdurante todo el tiempo en esos municipios.
Palabras clave adicionales: Braconidae, Brachymeria,Chalcididae, Conura,Gusano mota del cambur, Scelionidae, Telenomus.
Ramírez R, Domínguez O, Inciarte E, Burgos M. 2003.Parasitoids of Antichloris viridisDruce (Lepidoptera: Arctiidae) defoliator of plantain (MusaAAB, sub-group plantain cv. Hartón) in the eastern and southern region of lake Maracaibo, Venezuela. Entomotropica 18(3):169-175.
Antichloris viridisDruce, eggs, larvae and pupae, were collected from plantain (Musa AAB, sub-group plantain cv. Hartón) in the municipalities of Francisco Javier Pulgar , Colón and Baralt of the Zulia state, Venezuela, since May 1999 until November 2002. Five species of hymenopteran parasitoids were recovered representing three families: Braconidae (Microgastrinae); Scelionidae (Telenomussp.) and Chalcididae [Brachymeria mnestor (Walker), Conura immaculata (Cresson) and Conura sp.]. The overall rate of parasitism per year was 17.06% in 1999; 17.53% in 2000; 7.14% in 2001 and 35.9% in 2002, based on 376 eggs, larvae and pupae collected. The highest rate of parasitism from a single collection of 39 was 100%, representing one species of parasitoids in Francisco Javier Pulgar and Baralt. The next highest rate of parasitism, 87.5% was in 1 of 39 collections by one species, Telenomus in Baralt. The most widely distributed species was B. mnestor (Walker) occurring in 14 collections of 39 from the 3 municipalities. Microgastrinae was collected from two municipalites in only 4 collections of 39. The greater diversity of parasitoids and higher rates of parasitism in Francisco Javier Pulgar and Baralt may be related to the more continuos presence of A. viridisin time in those municipalities.
Additional key words: Banana leef-feeding caterpillars, Banana insect pest, Braconidae, Brachymeria,Chalcididae, Conura,Ctenuchid defoliator, Scelionidae, Telenomus.
El gusano mota del cambur, Antichloris viridisDruce, es la más importante plaga defoliadora del plátano y banano, desde Guatemala hasta Ecuador (Harrison 1959; Osmark 1974; Ramírez et al. 1999). Las larvas permanecen en el envés de las hojas y se alimentan de una forma muy característica dejando agujeros perpendiculares al pecíolo y paralelo a las venas de la hoja, de 6 cm. de largo y 1,5-2,5 cm. de ancho, cuando las larvas se encuentran en su último instar (Briceño 1980). La defoliación puede llegar a ser bastante severa en los meses de poca precipitación (enero-marzo) reduciendo el tamaño y peso del fruto (Briceño 1980). La biología del insecto ha sido estudiada por Cockerell (1910) y Harrison (1959).
Muchos productores de plátano en el sur del lago de Maracaibo han recurrido a varias aplicaciones de insecticidas para controlar A. viridisy otros lepidópteros (Domínguez et al. 1999a). Gran cantidad de estas aplicaciones aéreas han sido poco efectivas, así como altamente costosas y generan contaminación del medio ambiente. Estos programas intensivos de aplicación de productos químicos, pueden llegar a disminuir o eliminar enemigos naturales, los cuales regulan las poblaciones de los lepidópteros plagas de plátano (Musa AAB, cv. Hartón) en el sur y este del lago de Maracaibo, sin haber sido relacionados ni evaluado el potencial de estos enemigos naturales.
A pesar de ser A. viridis el defoliador más importante del plátano en el sur y este del Lago de Maracaibo, donde está concentrada la mayor producción del cultivo en Venezuela (más de 50 000 ha), se conocen muy pocos parasitoides de esta plaga. Por lo tanto, el objetivo de este estudio fue reconocer y cuantificar los himenópteros parasitoides de A. viridisen plátano en el sur y este del lago de Maracaibo, con la finalidad de considerar su uso en programas de Manejo Integrado de Plagas (MIP).
Durante el período de mayo 1999 hasta noviembre 2002 se realizaron colectas de huevos, larvas y pupas de A. viridis encontradas en hojas y pseudotallos de plátano (MusaAAB, cv. Hartón), en los municipios Francisco Javier Pulgar, Colón y Baralt del estado Zulia (Cuadro 1). Las características agro-ecológicas más importantes de los dos primeros municipios son las siguientes: temperatura promedio anual de 28 °C, humedad relativa de 82,7%, precipitación de 1 314 mm/año y suelos predominantes del orden Entisoles (MARNR 1996). El municipio Baralt se caracteriza por tener temperatura media anual de 27,4 °C, precipitación de 1 320 mm/año y suelos aluviales de textura media a arcillosa, imperfectamente drenados (Delgado et al. 1998).
Doce plantaciones comerciales de plátano fueron visitadas con una frecuencia de 1 hasta 15 veces durante cuatro años y seis meses en 8 sectores, para un total de 39 colectas (Cuadro 1). Estas plantaciones varían entre 8-50 ha, y un rango de 2-10 años de edad. Una vez dentro de la unidad de producción se muestrearon de 10-20 plantas al azar, siguiendo un trazado en zig-zag en un ángulo de 90°, en una superficie aproximada de 1 ha, y en un tiempo de 2 horas de inspección.
Cuadro 1. Municipio, código de la plantación, fecha
de colección, tamaño de muestra
(N° HLPC) y
porcentaje total de huevos, larvas y pupas (%HLPP) de
A. viridisparasitados
por himenópteros, colectados de plátano
(MusaAAB, cv. Hartón) en el Sur y Este del
Lago de Maracaibo.
Municipio | Código | Fecha de colección | zNº HLPC | y% HLPP |
Francisco Javier Pulgar | F1 | 05-99 | 0 | 0 |
F2 | 06-99 | 5 | 0 | |
F3 | 10-99 | 8 | 12,5 | |
F4 | 11-99 | 54 | 31,5 | |
F5 | 12-99 | 39 | 7,7 | |
F6 | 01-00 | 9 | 88,89 | |
F7 | 02-00 | 0 | 0 | |
F8 | 03-00 | 3 | 100 | |
F9 | 07-00 | 26 | 11,5 | |
F10 | 08-00 | 38 | 2,6 | |
F11 | 10-01 | 13 | 23,1 | |
F12 | 11-01 | 35 | 0 | |
F13 | 02-02 | 3 | 0 | |
F14 | 04-02 | 1 | 0 | |
Colón | C1 | 11-99 | 37 | 0 |
C2 | 12-99 | 7 | 0 | |
C3 | 01-00 | 0 | 0 | |
C4 | 03-00 | 0 | 0 | |
C5 | 07-00 | 6 | 0 | |
C6 | 08-00 | 13 | 7,7 | |
C7 | 10-01 | 5 | 0 | |
C8 | 11-01 | 16 | 6,3 | |
C9 | 02-02 | 0 | 0 | |
C10 | 04-02 | 1 | 0 | |
Baralt | B1 | 10-99 | 6 | 66,7 |
B2 | 11-99 | 6 | 33,3 | |
B3 | 12-99 | 8 | 25 | |
B4 | 02-00 | 0 | 0 | |
B5 | 06-00 | 1 | 100 | |
B6 | 07-00 | 1 | 0 | |
B7 | 08-00 | 0 | 0 | |
B8 | 06-01 | 0 | 0 | |
B9 | 08-01 | 0 | 0 | |
B10 | 09-01 | 1 | 100 | |
B11 | 03-02 | 8 | 100 | |
B12 | 05-02 | 4 | 25 | |
B13 | 06-02 | 0 | 0 | |
B14 | 07-02 | 5 | 100 | |
B15 | 11-02 | 17 | 0 | |
zNº HLPC: Número de huevos, larvas y pupas de
A. viridis Druce colectadas,
y%
HLPP: Porcentaje total de huevos, larvas y
pupas de A. viridis Druce parasitadas por Hymenópteros.
Se colectaron 170 huevos, larvas y pupas (H, L, P) en 1999, 97 H, L y P en el 2000, 70 H, L y P en el 2001 y 39 H, L y P en el 2002. Este material fue conducido al laboratorio de Manejo Integrado de Plagas en Plátano de la Unidad Técnica Fitosanitaria de la Facultad de Agronomía de la Universidad del Zulia, criado en envases plásticos (4 cm. de alto x 10 cm. de diámetro), cápsulas de petri y viales (Peterson 1945), a una temperatura promedio de 29 °C y una humedad relativa de 50%. Hojas de plátano recién cortadas fueron suministradas a las larvas todos los días. Los envases fueron revisados diariamente para observar la emergencia de adultos de A. viridiso parasitoides.
Los parasitoides adultos de Chalcididae fueron enviados para su identificación al Dr. Gérard Delvare del CIRAD de Francia y al Dr. Marcelo Tavares del Departamento de Ciencias Exactas y Naturales de Brasil. Los adultos de Braconidae y Scelionidae fueron identificados por el Técnico Entomólogo Eleodoro Inciarte del Museo de Artrópodos de la Facultad de Agronomía de la Universidad del Zulia (MALUZ), Venezuela. Los especímenes se encuentran depositados en el MALUZ.
Antes de calcular el porcentaje de parasitismo, el número colectado de huevos, larvas y pupas fue corregido sustrayendo el número de inmaduros que murió por daños o causas desconocidas, en el laboratorio. Los valores de porcentaje de parasitismo fueron calculados como el número de parasitoides emergidos/número de parasitoides + número de adultos de A. viridis. Cuando más de un parasitoide / larva ó pupa fue obtenido, solamente se consideró como uno solo porque la fórmula implica, que cuando el parasitismo ocurre, cada parasitoide reemplazará una pupa.
De un total de 376 huevos, larvas y pupas colectadas, 65 parasitoides emergieron, para una tasa de parasitismo promedio de 17,29% en cuatro años y seis meses. Se recuperaron cinco especies representadas por tres familias de Hymenoptera: 1 Braconidae, 3 Chalcididae y 1 Scelionidae. Se realizaron 39 colectas de las cuales no emergieron parasitoides en 21 de ellas. El porcentaje más alto de parasitismo fue encontrado en los municipios Francisco Javier Pulgar en F8 y Baralt en B5, B10, B11 y B14 con 100% (Cuadro 1). B14 tuvo el más alto número de especies (3) de parasitoides, (Cuadro 2). En contraste, 14 colectas tuvieron solamente una especie de parasitoide con un porcentaje de parasitismo de 6,3%-100% (Cuadro 2). Las siguientes más diversas colecciones de parasitoides fueron de 2 especies en F6 y B11 de los municipios Francisco Javier Pulgar y Baralt (Cuadro 2).
Cuadro 2.Código de la plantación, porcentaje de
huevos, larvas y pupas
parasitadas para cada especie de
Chacididae, Braconidae y Scelionidae y
por cada colecta realizada.
Código | B.m. | C.i. | C.s. | M. | T.s. |
F1 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F2 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F3 | 0 | 0 | 12,5 | 0 | 0 |
F4 | 31,5 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F5 | 0 | 0 | 0 | 7,7 | 0 |
F6 | 77,78 | 11,11 | 0 | 0 | 0 |
F7 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F8 | 100 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F9 | 11,5 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F10 | 2,6 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F11 | 23,1 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F12 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F13 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
F14 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C1 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C2 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C3 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C4 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C5 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C6 | 7,7 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C7 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C8 | 6,3 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C9 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
C10 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B1 | 66,7 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B2 | 33,3 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B3 | 12,5 | 0 | 12,5 | 0 | 0 |
B4 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B5 | 100 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B6 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B7 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B8 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B9 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B10 | 100 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B11 | 0 | 0 | 0 | 12,5 | 87,5 |
B12 | 0 | 0 | 0 | 25 | 0 |
B13 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
B14 | 60 | 20 | 0 | 20 | 0 |
B15 | 0 | 0 | 0 | 0 | 0 |
Código: Municipio y fecha de muestreo están descritas en
el cuadro 1.
B.m.: Brachymeria mnestor
(Walker), C.i.: Conura immaculata
(Cresson),
C.s.:Conura
sp. M.: Microgastrinae, T.s.:
Telenomussp.
Chalcididae
Brachymeria mnestor (Walker)
Es la especie más ampliamente distribuída. Se encontró solamente parasitando pupas de A. viridiscon un promedio en cuatro años y seis meses de 45,21%, en 14 colectas de 39 de los 3 municipios (Cuadro 2). Con un 100%, mostró la tasa más alta de parasitismo en F8,
Figura 1. 1.Adulto de Antichloris viridisDruce, 2.Telenomussp. parasitando huevos, 3.Pupa de Microgastrinae emergida de larva de A. viridis 4.Pupa de Microgastrinae emergida parasitando pupa de A. viridis(recubierta de vellosidades amarillas), 5.Microgastrinae, 6.Conurasp., 7. Brachymeria mnestor(Walker), 8.Conura immaculata (Cresson). Fotografías: Ing. Agr. Raúl A. Ramírez M, Tec. Ent. Eleodoro Inciarte. Maracaibo, Zulia. B5 y B10 de los municipios Francisco Javier Pulgar y Baralt. |
En el género Brachymeria, la mayoría de las especies son parasitoides primarios de Lepidoptera, siendo algunas de ellas parasitoides secundarios de dípteros Tachiniidae y Sarcophagidae (Grissell and Shauff 1997). En nuestro estudio solamente fue observado como parasitoide primario la especie B. mnestor.
Brachymeria incerta ha sido señalado como parasitoide de pupa de Ceramidia viridis (= A. viridis), alcanzando niveles de 70% de parasitismo, en banano en la Provincia del Guayas, Ecuador en el período 1995-1996 (Arias y Bonilla 1998). Asimísmo, Brachymeria comitator (Walker) ha sido mencionado como parasitoide primario y secundario en pupas de Ceramidia butleri (= A. viridis) en Costa Rica (Harrison 1959). Terán en 1980, reportó B. comitatorcomo parasitoide de pupa en A. eriphiasobre platanillo de jardín (Heliconia sp.) en Maracay, Venezuela. También una especie de Brachymeria desconocida ha sido citada como parasitoide de pupa de A. viridis en Colombia (Londoño et al. 1991).
Domínguez et al. 1999b, a pesar de no presentar datos cuantificados mencionó una especie de Brachymeria no identificada como parasitoide de pupa de A. viridissobre plátano, encontrado en todos los sectores muestreados del sur y este del lago de Maracaibo, se estima que se trata de B. mnestor. Nuestros resultados confirman su apreciación de que B. mnestor es el parasitoide más frecuente y de mayor importancia en A. viridis defoliando plátano en el sur y este del lago de Maracaibo.
Según comunicación personal del Dr. Gérard Delvare, B. mnestor es una especie común en agroecosistemas, siendo encontrada en plantaciones de palma aceitera Elaeis guineensisJack en Colombia y Ecuador. Aparentemente, no tiene hospedero específico, se ha recuperado de varias familias de Lepidoptera. Delvare también informó que B. mnestor es confundida con B. annulata (Fabricius).
Conura (= Spilochalcis).
La mayoría de las especies de Conura parasitan pupas de Lepidoptera, sin embargo pueden actuar como parasitoides secundarios de Ichneumonidae y Braconidae (Grissell and Schauff 1997). Domínguez et al. 1996 reportó por primera vez, una especie de Conura actuando como hiperparasitoide de Cotesia sp. en Opsiphanes tamarindis sobre plátano.
Se señala por primera vez en Venezuela a Conura immaculata como parasitoide de A. viridis sobre plátano. De acuerdo a una comunicación personal de Gérard Delvare, C. immaculata es completamente amarillo en ambos sexos, con pelos amarillos excepto en el ápice de los tarsos, siendo en el macho los últimos segmentos tarsales negros y en la hembra oscuros; a su vez el escapo de la antena es muy largo en ambos sexos, con el ápice mucho más allá del vertex. Delvare también nos informó que C. immaculata es una especie común, presente en varios agroecosistemas tales como plantaciones de palma aceitera Elaeis guineensis Jack, donde ha sido obtenida de Opsiphanes cassina y también como hiperpárasito de Ichneumónidos, como Casinaria sp. y bracónidos (Microgastrinae). En nuestro estudio se recuperaron dos ejemplares de C. immaculata en las 39 colectas y se observó en una oportunidad actuando como hiperpárasito de Brachymeria mnestoren el municipio Baralt.
Otra especie desconocida de Conura fue el único parasitoide obtenido de pupas de A. viridis encontrado solamente en 2 colectas realizadas en F3 y B3 en los municipios en Francisco Javier Pulgar y Baralt (Cuadro 2).
Braconidae
Microgastrinae
Solamente fue encontrado parasitando larvas de A. viridisen cuatro colectas F5, B11, B12 y B14 en los municipios Francisco Javier Pulgar y Baralt. El porcentaje más alto de parasitismo fue de 25% en B12 (Cuadro 2).
Arias y Bonilla (1998) encontraron Meteorussp. (Braconidae) en larvas de C. viridissobre banano en Ecuador, sin indicar el % de parasitismo. Asimismo, Harrison (1963) citó a Meteorus laphigmae Vierick como parasitoide de larvas de C. butlerisobre banano, alcanzando un 26% de parasitismo en Costa Rica. Otros dos parasitoides de larvas reportados por Harrison (1963) fueron Macrocentrussp. cerca koebelli Viereck y Microgastersp. Nuestros resultados no coinciden con los encontrados por Harrison (1963) en relación al porcentaje de parasitismo y el número de especies (3). También, Terán (1980) señaló cuatro especies de Braconidae parasitando A. eriphiasobre banano (MusaAAA): Cardiochiles nigricepsViereck, Chelonus texanusCresson, Meteorus euchromiae Ashmead y Meteorus laphygmaeViereck.
Scelionidae
Telenomus sp.
En los huevos colectados durante la investigación se encontró una sola especie del parasitoide Telenomussp. en la plantación San Benito B11 del municipio Baralt. Fueron colectados 7 huevos parasitados. Es conveniente seguir realizando muestreos más intensivos para colectar huevos.
De los resultados de este estudio surge la necesidad de realizar trabajos taxonómicos de Himenoptera parasítica como también lo menciona García (2000), especialmente en nuestro caso de B. mnestor, C. spp., Telenomusy un Microgastrinae. Mucho trabajo está pendiente por realizarse en el género Conura(Grissell and Schauff 1997). Nuestro estudio fue solamente un survey parcial de estas áreas de Venezuela y en fechas determinadas. Se requiere de un censo más completo, intensificar los muestreos para determinar si las diferencias observadas en este estudio son debidas a la localidad, fecha de muestreo, estado de desarrollo del cultivo ó del insecto.
Un entendimiento de la comunidad de controladores biológicos es importante para el desarrollo de recomendaciones de manejo de insectos plagas de acuerdo a la localidad. Nuestra investigación provee información necesaria a ser tomada en cuenta para establecer un programa de Manejo Integrado de Plagas en el cultivo.
A los Drs. Gérard Delvare del CIRAD de Francia y Marcelo Tavares del departamento de Ciencias Exactas y Naturales de Brasil por su colaboración en la identificación de parasitoides adultos. Este trabajo fue posible a gracias a la colaboración prestada por los productores de la zona y la ayuda financiera del Consejo de Desarrollo Científico y Humanístico (CONDES) de La Universidad del Zulia (Proyecto N° CC-0310-01).
Arias de López M, Bonilla G B. 1998. Enemigos naturales de insectos plagas del banano. p. 472 - 482. En proceedings de la XIII Reunión de ACORBAT, Ecuador 98. 23 al 29 de Noviembre, Guayaquil, Ecuador.
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